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Mamoru Oshii est né le 8 août 1951 à Tōkyō  Il vit actuellement à Atami dans la préfecture de Shizuoka.

Il sort diplômé en 1976 de The Fine Arts Education School of the Education Department of Tokyo Liberal Arts University (Tokyo gakugei daigaku). Il entre l'année suivante à Tatsunoko Productions et travaille comme réalisateur sur son premier film d'animation Ippatsu Kanta-kun. En 1980, il part au Studio Pierrot.

Le producteur du film Toshio Suzuki fondera plus tard le célèbre Studio Ghibli. Après la sortie du film, Miyazaki et Takahata collaborent avec Oshii sur son film suivant Anchor. Le projet est rapidement annulé pour désaccord artistique dans le trio. Malgré leurs différences, Toshio Suzuki et le Studio Ghibli participeront vingt ans plus tard à la production d' Innocence : Ghost in the Shell 2. Les réalisateurs sont toutefois restés respectueux mais sceptiques vis à vis du travail des autres, Oshii critiquant le côté idéaliste des films de Miyazaki, celui-ci reprochant au premier de ne pas chercher assez le divertissement.

À la fin des années 1980, Oshii est sollicité par son ami Kazunori Ito pour rejoindre Headgear en tant que réalisateur. Headgear était un collectif de professionnels cherchant à promouvoir les travaux des membres et à nouer des contacts avec les producteurs. L'équipe comprenait les talents des scénaristes Kazunori Ito et Masami Yūki, du compositeur Kenji Kawai, du designer Yutaka Izubuchi, des réalisateurs d'anime Kazuchika Kise et Hiromasa Ogura et du concepteur de personnages Akemi Tadaka. Ils ont conçu ensemble Police Patlabor OVA en 1988, Twilight Q Episode 2: Meikyu Bukken File 538 en 1987, The Patlabor: The Movie en 1989, et Patlabor 2: The Movie en 1993.

Réalisés en pleine crise économique japonaise, la série et les films Patlabor montrent un futur proche où la crise sociale et les défis écologiques ont été résolus grâce à la technologie.

À cette époque, Oshii réalise trois films où il met en scène l'acteur Shigeru Chiba. Il commence par The Red Spectacles, en 1987, qui est un film noir faisant explicitement référence à La Jetée de Chris Marker, bien avant l'Armée des 12 Singes de Terry Gilliam, et où il cite aussi bien de grands auteurs dont William Shakespeare et Alexandre Pouchkine que des chanteurs populaires comme Kenji Suzuki à la manière d'un Jean-Luc Godard pour lequel Oshii ne cache ni son admiration, ni son inspiration. Il poursuit en 1991 avec Stray Dogs: Kerberos Panzer Cops mêlant action, comédie et contemplation à la Patlabor The Movie 2. Il tourne enfin Talking Head en 1992, un film policier surréaliste largement expérimental.

En 1995, Mamoru Oshii réalise l'anime cyberpunk Ghost in the Shell qui marque durablement l'animation et le rend célèbre au Japon, aux États-Unis et en Europe.

Son dernier film Innocence: Ghost in the Shell a été le premier film d'animation sélectionné pour concourir pour la Palme d'Or à Cannes.